A treia aflare a cinstitului cap al Sfântului Prooroc Ioan Botezătorul este sărbătorită de Biserica Ortodoxă şi Biserica Greco-Catolică pe 25 mai.

Uciderea Sfântului Prooroc Ioan Botezătorul s-a făcut din porunca tetrarhului Irod Antipa care conducea Galileea și Pereea (4 î.Hr. — 39 d.Hr), fiul regelui Irod cel Mare. Irod Antipa s-a căsătorit cu soția fratelui său, Irodiada, fapt pentru care a fost aspru mustrat în mod public de către Ioan Botezătorul.

După ce a fost tăiat capul Sfântului Prooroc Ioan Botezătorul a stat multă vreme îngropat într-un loc ascuns, în curtea palatului Irodiadei. Din acest loc l-a luat Sfânta Mironosiță Ioana, soția lui Huza, administratorul lui Irod Antipa, și l-a îngropat în Ierusalim, pe Muntele Eleonului, într-un vas de lut. Aceasta este socotită cea dintâi aflare a sfântului cap al Înaintemergătorului.

După un timp, Inochentie, unul dintre slujitorii de seamă ai lui Irod, și-a cumpărat un loc din Muntele Eleonului, și-a făcut o chilie și s-a retras în ea. Zidind lângă chilie o bisericuță de piatră, a găsit capul Sfântului Ioan, însă imediat l-a îngropat la loc. Inochentie a murit luând cu sine această taină.
 
După aproape 300 de ani, adică în zilele împăratului Constantin cel Mare (306-337), Sfântul Ioan Botezătorul s-a arătat la doi călugări, poruncindu-le să sape locul și să dezgroape cinstitul său cap .Pe când călugării se întorceau cu capul proorocului într-un sac, s-au întâlnit cu un olar și i-au dat acestuia să ducă sacul. Pentru această stare de lenevire a celor doi călugări, Sfântul Ioan a îndemnat pe olar să fugă cu sac cu tot. Ajungând în propria casă, olarul a văzut că se învrednicea de multe binefaceri și știind că acest lucru se datorează prezenței capului Sfântului Ioan Botezătorul, a început să îl cinstească împreună cu familia sa. Simțind că i se apropie sfârșitul, olarul a pus capul proorocului într-o raclă și l-a dăruit surorii sale, sfătuind-o să-l cinstească și să nu-l deschidă până când însuși sfântul îi va porunci.

În acest fel, racla a ajuns din mână în mână în grija unui monah pe nume Eustatiu. Acesta trăia într-o peșteră din apropierea orașului Emesa din Siria. Deși monahul Eustatiu era arian, la peștera lui se făceau minuni, datorită sfântului cap. Eustatiu a fost izgonit din peșteră și trimis în exil. În peștera lui au intrat ulterior niște monahi credincioși, care mai târziu au zidit în apropiere o mănăstire. În anul 452, arhimandritul Marcel, starețul acelei mănăstiri, a aflat capul sfântului în chip minunat, văzând foc mare la peștera de lângă orașul Emesa în timpul cântării psalmilor, aceasta fiind cea de-a doua aflare a Capului Sfântului Ioan, Înaintemergătorul Domnului. 

În timpul luptei împotriva sfintelor icoane, capul Sfântului Proroc Ioan a fost îngropat la Comane, de unde a fost adus în Constantinopol, de către Sfântul Ignatie (860), în vremea împăratului Mihail. Aceasta este cea de-a treia și cea din urmă aflare a cinstitului cap.